Uno studio pubblicato su Proceedings B ha scoperto che il microbioma intestinale dei pesci erbivori di acqua marina tropicale può essere considerato un tratto funzionale nascosto e potenzialmente importante per la resilienza della barriera corallina.

Erbivori marini e barriere coralline

Gli animali erbivori influenzano parecchio la struttura e la funzione di quasi tutti gli ecosistemi acquatici, di bassa profondità e terrestri.

Sulle barriere coralline alte percentuali di erbivori favoriscono la vita dei coralli – i fondatori di questo ecosistema – escludendo alghe verticali e alghe sottili filamentose. Questi erbivori sono rappresentati da diverse specie come il pesce pappagallo, il pesce chirurgo e il pesce coniglio.

Ciascuno di essi si nutre di diversi tipi di alga. Di conseguenza la capacità di ciascuna alga di “sfuggire” all’attacco dei loro predatori va a scapito della loro presenza. Capire quale tratto degli organismi cattura meglio questo “effetto complementare” è essenziale nel predire l’impatto della perdita di biodiversità, non solo sulla barriera corallina, ma anche in qualsiasi altro posto in cui grandi consumatori influenzano struttura e funzionalità di interi ecosistemi.

Recenti ricerche si sono concentrate sui tratti funzionali della morfologia della mascella di pesci erbivori e su come in base alla sua grandezza il predatore scelga il tipo di preda che è capace di consumare. Successivamente è emerso che la fisiologia dell’intestino gioca un ruolo chiave nel definire cosa questi pesci possano effettivamente mangiare, definendo la loro capacità di acquisire nutrienti e tollerare deterrenti chimici prodotti dalle loro prede. Inoltre, è spiccata anche la loro capacità di utilizzo dello spazio come nuovo tratto dell’asse di diversità funzionale.

Nonostante la forte influenza della fisiologia intestinale sulle abitudini di caccia dei pesci erbivori e il ruolo risaputo di alcuni microrganismi nella digestione dei vertebrati, il microbioma intestinale di questi animali abitanti della barriera corallina è poco studiato rispetto agli erbivori terrestri.

È ancora sconosciuto:

• quale microrganismo intestinale dei pesci è transiente;
• se la composizione del microbioma rifletta la diversità funzionale che è stata spiegata all’interno di questi erbivori nel corso dell’evoluzione.

Queste incognite rendono impossibile farci ipotizzare quali componenti del microbioma intestinale siano una parziale causa versus una parziale conseguenza della partizione in nicchie ecologiche, o se il microbioma collettivo sia davvero usato come tratto funzionale in maniera affidabile.

Step successivo, piuttosto critico, nella comprensione del microbioma intestinale dei pesci erbivori e la loro utilità come tratto funzionale è:

• decifrare la preferenza di ospite per ciascun membro dominante del microbioma;
• definire il grado in cui la composizione del microbioma riflette l’ecologia e la filogenesi dei pesci;
• confrontare i microbiomi attraverso le varietà di specie ittiche co-esistenti che si differenziano marcatamente sulla base delle loro abitudini alimentari.

Abitudini alimentari dei pesci erbivori

Gli autori hanno ritrovato differenze in ciascuna specie di pesce erbivoro che si alimenta di diverse componenti di alghe. Attraverso la tecnica dello scaling multidimensionale (NMDS), usata spesso per mostrare graficamente le differenze o le somiglianze tra elementi di un insieme, si nota che il pesce pappagallo Sp.viride si ciba prevalentemente di piccoli tappeti erbosi sparsi che ricoprono i licheni crostosi corallini e rappresentano un alimento verticale.

Le altre specie, invece, si alimentano da superfici orizzontali e differiscono nel tipo di alghe prescelte. Il pesce pappagallo Sp.taeniopterus si ciba principalmente di manti erbosi ben tagliati. Il pesce pappagallo Sp.aurofrenatum mangia alghe coralline più articolate come la Amphiroa spp., o altre alghe rosse molto grandi inclusa la Galaxaura spp., la macroalga marrone Dictyota spp.

Il pesce chirurgo A.tractus invece predilige la Dictyota spp., mentre il pesce chirurgo A.coeruleus varia parecchio tra i diversi siti delle prede prese di mira, con cibi personalizzati su una combinazione di epifiti, manti erbosi filamentosi e macro alghe come la  Dictyota spp. Diversamente dai pesci pappagallo, i morsi del A.tractus e del A.coeruleus non lasciano mai una cicatrice visibile sull’erba addentata.

Tutte queste specie, quindi, mostrano differenze nei diversi tratti funzionali rispetto alla loro morfologia e al substrato da loro scelto.

Diversità e composizione del microbioma intestinale

Il sequenziamento dell’RNA ribosomale 16S ha prodotto circa 3 milioni di sequenze ad alta qualità. Il microbioma erbivoro collettivo è composto in gran parte di ASV, e cioè il corrispettivo degli OTUs ad una risoluzione a singolo nucleotide, classificati come Proteobacteria, Firmicutes, Bacteroidetes, Fusobacteria e Planctomycetia.

Le abbondanze relative di ciascun gruppo tassonomico differiscono marcatamente tra le diverse specie di pesce, come fa anche la diversità complessiva di ciascun microbioma. Nello specifico, gli autori hanno registrato una significativa differenza tra le cinque specie di pesci erbivori: il Sp.aurofrenatum possiede un microbioma intestinale meno diverso del Sp.taeniopterus e del A.tractus. Inoltre, quando sono state analizzate le similarità composizonali, come ad esempio la beta diversità, di ciascun microbioma, è emerso che ognuno di essi era unico e non sovrapponibile.

Questo dato, quindi, suggerisce che la composizione del microbioma di un pesce erbivoro è altamente specie specifica.

Caratteristiche del microbiota intestinale

Al fine di identificare i microrganismi che definiscono il microbioma intestinale di ciascun pesce erbivoro, gli autori hanno determinato quale ASV era differenzialmente abbondante. 59 ASV diversi sono stati rilevati dalle 5 specie sequenziate. I Cyanobacteria sono prede dei pesci pappagallo e rappresentano all’incirca il 2% del dataset totale.

Di questi 59, si riscontrano le seguenti caratteristiche:

• i batteri trovati più abbondantemente abitano tutto l’ambiente marino;
• i batteri sono associati specificamente a prede dei pesci erbivori (alghe, coralli e spugne);
• i batteri sono anche strettamente associati ad animali;

Poi, gli autori hanno provato a classificare questi 59 ASV nei potenziali gruppi seguenti:

• pesci-specialisti: ASV correlate a batteri residenti nell’apparato intestinale dei pesci erbivori;
• animali-specialisti: ASV maggiormente correlate a batteri abitanti su altri animali;
• ambiente-generalisti: ASV maggiormente correlate a batteri presenti nell’ambiente.

I 33 ASV classificati come pesci-specialisti mostrano le seguenti caratteristiche:

• il database più vicino si abbina alle sequenze derivanti dal tratto intestinale di altri pesci erbivori marini di barriera;
• compiti tassonomici ristretti a gruppi come Firmicutes, Desulfovibrionaceae e Vibrionaceae.

Al contrario, dai 15 ASV classificati come ambiente-generalisti si riscontrano le seguenti caratteristiche:

• il database più vicino si abbina alle sequenze derivanti da sedimenti, acqua, coralli, spugne e alghe;
• compiti tassonomici ristretti a gruppi come Alphaproteobacteria, Planctomycetes, Verrucomicrobia e Flaviobacteriaceae.

La caratteristica del microbioma intestinale dei pesci erbivori di essere ospite-specifico diventa particolarmente evidente quando gli autori si concentrano su quei taxa batterici che sembrano essere simbionti residenti putativi.

Microbioma intestinale e filogenesi dei pesci erbivori

I simbionti residenti putativi sono fortemente correlati con la filogenesi dei pesci erbivori ma non con le loro abitudini alimentari, indicando che questi pesci sono filogeneticamente simili proprio ai simbionti residenti, anche se il fatto di condividere le stesse abitudini alimentari non implichi necessariamente di avere simbionti simili. Ad esempio, solo due pesci chirurghi che possiedono abbondanza di Lachnospiraceae, insieme al Acantharus spp. possiedono sei dei sette “differenzialmente abbondanti” (DA) ASV. Analogamente, solo due specie di pesce pappagallo Sparisoma possiedono abbondanza di Erysipelotrichaceae. All’interno della famiglia del Vibrionaceae, la famiglia più dominante del dataset, 13 su 14 DA ASV sono limitati al solo pesce pappagallo.

Gli autori hanno riscontrato anche numerose differenze tra specie erbivore dello stesso genus circa i simbionti putativi che essi stessi nutrono. Ad esempio, A.tractus contiene il singolo DA spirochaete che giustifica ben l’85% di tutte le sequenze relative a questa famiglia. Similmente, il solo Vibrionaceae ASV che era l’unico DA nel pesce chirurgo era il dominante nel A.tractus ma non nel A.coeruleus. La marcata differenza osservata all’interno delle specie dei pesci erbivori rispetto ai simbionti putativi che nutrono può essere sia una parziale causa o conseguenza della diversità di nicchia che è trapelata tra gli erbivori degli ultimi 12 milioni di anni. Un modello di questo tipo indica quindi che queste relazioni tra simbionti e ospiti sono conservate lungo la linea evolutiva.

Al contrario dei simbionti putativi residenti i DA ASV ritenuti generalisti ambientali non sono significativamente associati alle abitudini alimentari o alla filogenesi degli erbivori. Quei generalisti ambientali putativi non risultano associati fortemente né con l’ecologia degli erbivori né con la filogenia; questo non dovrebbe sorprendere visto che questi DA ASV non sono Cyanobacteria e possono in parecchi casi essere batteri adesi a superfici accidentalmente ingerite dai pesci mentre mangiano o da prede più grandi.

Questo studio stabilisce, quindi, che i pesci erbivori di barriera corallina possiedono un microbioma intestinale specie-specifico. Passo successivo degli autori, è stato stabilire che questa specie specificità è riflessa sia nei simbionti putativi nutriti da questi pesci erbivori che dai microbi ambientali che essi ingeriscono in maniera accidentale o volontaria. Quindi, oltre alle singolari morfologie e alle abitudini alimentari sviluppate da questa categoria di pesci, sembra che la simbiosi microbica all’interno dell’intestino sia diventata anche funzionalmente differenziata.

Evidenze sempre più crescenti ci suggeriscono che i microbi residenti all’interno dell’intestino possono dare una mano nella digestione delle prede e, dunque, possono sostenere alcune delle abitudini alimentari manifestate dagli erbivori. Ad esempio, le ASV del Lachnospiraceae, trovate nell’abbondanza intestinale del A.coeruleus e del A.tractus, appartengono alla famiglia di batteri enterici giganti, che è risaputo aiutino i pesci chirurghi del mare pacifico-indiano a digerire e ad assimilare i polisaccaridi delle alghe marroni.

I microrganismi Lachnospiraceae danno presumibilmente un beneficio in maniera simile a A.coeruleus e A.tractus, partendo dal presupposto che questi pesci erbivori consumino alghe marroni in maniera selettiva e debbano quindi digerire e assimilare i carboidrati in esse contenute.

I batteri residenti all’interno dell’Acanthurus potrebbero anche aiutare a eliminare la tossicità delle potenti difese prodotte da Dictyota a dalle altre alghe marroni. Un altro esempio possibile, la Erysipelotrichaceae, trovato in abbondanza nel Sp.viride e nel Sp.aurofrenatum, appartiene ad una famiglia di microbi che metabolizza i lipidi nell’intestino umano. Lo stridio dei pesci pappagallo sembra attirare microbi autotrofi all’interno della matrice del reef.

Un’altra famiglia di ASV che è differenziata negli erbivori è quella dei Vibrionaceae, famiglia batterica capace di svolgere diverse funzioni in natura ed è risaputo essere associati all’intestino dei pesci.

Erbivori marini geneticamente lontani, ma…

La cosa parecchio sorprendente di questo studio è che simbionti putativi simili esistono nell’intestino di erbivori ecologicamente “parenti”, separati fisicamente da migliaia di chilometri e da milioni di anni di evoluzione.

Questa similarità potrebbe esistere a causa di una trasmissione verticale (da uno stesso antenato) oppure perché pesci “parenti” svolgono ruoli sostanzialmente simili e così acquisiscono gli stessi simbionti in maniera orizzontale dall’ambiente in un modo simile. Poi, sembra esserci un’evoluzione convergente per i microbi intestinali sia nei pesci che nei mammiferi, che spiegherebbe anche perché un numero così basso di simbionti putativi residenti, il cui database più vicino riguarda quello dei batteri isolati dal tratto intestinale dei mammiferi terrestri, come uomo, scimmia e topo.

Prospettive future, secondo gli autori, riguarderanno questi cambiamenti ecologici nel microbioma intestinale.

Inoltre, dal momento che la barriera corallina rappresenta un ecosistema molto ricco di specie, è possibile ritrovare ridondanze ad ogni livello trofico. In realtà, nonostante ciò sembra non esserci ridondanza grazie all’elevata diversità funzionale.

Gli autori concludono che i pesci erbivori caraibici possiedono livelli molto alti di diversità funzionale rispetto a quanto si possa pensare e suggeriscono che la perdita di qualsiasi specie intaccherà la potenziale funzionalità della comunità. Inoltre, dal momento che il microbioma intestinale si sta dimostrando un punto chiave nel determinare come e perché gli erbivori consumino determinate alghe, studi futuri dovranno includere il microbioma come un tratto di un organismo quando si valuterà la potenziale funzionalità di un assembramento.